Larry Daley (Ben Stiller) hat seinen Nachtwächterjob im New Yorker Naturkundemuseum an den Nagel gehängt, um als Erfinder mit einer eigenen Verkaufsshow im Fernsehen groß rauszukommen. Sonderlich glücklich ist er mit seinem neuen Job allerdings nicht. Er sehnt sich nach den Nächten im Museum zurück, in denen die Ausstellungsstücke zum Leben erwachen. Doch nun soll ein Großteil der Exponate in die unterirdischen Kellerarchive des Smithsonians, dem in Washington gelegenen größten Museum der Welt, ausgelagert werden. Larry folgt seinen Freunden in die Hauptstadt. Als auch der ägyptische Pharao Kahmunrah (Hank Azaria) zu neuem Leben erwacht, ist mit ihm nicht gut Kirschenessen und er strebt sogleich die Weltherrschaft an. Er trommelt Napoleon (Alain Chabat), Al Capone (Jon Bernthal) und Iwan, den Schrecklichen (Christopher Guest) zusammen, um Larrys Kumpane um den Cowboy Jedidiah (Owen Wilson) und den römischen Heeresführer Octavius (Steve Coogan) in seine Gewalt zu bringen. Larry gerät voll ins Kreuzfeuer, als er eine goldene Tafel an sich nimmt, die Kahmunrahs mystische Armeen heraufbeschwören kann, mit denen dieser die Welt überrennen will. Dabei immer dicht an Larrys Seite: die furchtlose Flugpionierin Amelia Earhart (Amy Adams)…
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